六千萬年前的農民——真菌培植蟻
春種一粒粟，秋收萬顆子。種植莊稼，收割糧食，是人類文明最顯著的特徵之一。然而春種秋收並不是人類的專利，鬼斧神工的大自然早在人類出現之前就孕育了會「種地」的螞蟻——真菌培植蟻。它們不僅擁有優秀的真菌培植技術，而且規模十分宏大，可與人類農業相媲美！真菌培植蟻的農業已經持續了上千萬年，相信此領域的研究對人類農業文明的發展會很有借鑒意義。
撰文趙奕青*
編輯王春吉
公元前8500至7000年，在美索不達米亞的新月沃地和中國兩河流域，人類開始進行農業生產——馴化野生動植物，並以馴養的牲畜和種植的農作物為食，標記了人類文明的正式起點。農耕定居生活的高穩定性和馴化後農作物的高產量，使高人口密度的城鎮逐漸出現，進而促進了社會分工，使得倫理體系、政治、文化和科技也相繼出現。然而，對人類社會發展至關重要的、人們經常引以為傲的農業種植，卻並非是人類獨有——社會性昆蟲真菌培植蟻（fungus-growing ants，attini）和真菌培植白蟻（fungus-growing termites），早在人類之前分別獨立演化出大規模成熟的農業種植系統。
科學家在巴西發現的一個被遺棄的切葉蟻巢穴，佔地約50平方米，深近8米。（圖片來自網路）
真菌培植蟻起源於6000多萬年前，經過3000多萬年的演化，在2000萬年前演化出能夠有針對性地馴化真菌的切葉蟻（leafcutter ant）。切葉蟻的單個家族可達數百萬個體，居住在精密的巨型地下農業城市中，管理並培植上百個真菌農場（fungus garden），其生產規模可與人類農場媲美。
農業文明的出現與持續發展需要時代的契機；野生作物的馴化，以及農者與作物的互相影響適應、共同進化，是個極其漫長的過程。存在了2000萬年的蟻族農業和存在了1萬年的人類農業，正在這個星球的表面與地下平行地發展著。真菌培植蟻漫長的演化史，好似人類農業社會發展史的超慢速版本，為我們了解人類農業社會的發展、演化以及未來的去向，提供了珍貴的啟示與啟發。
切葉蟻正將切下的葉子搬入巢穴 ，作為培植真菌的「土壤」（培養基）。（圖片來源： Mark W. Moffett/Minden Pictures）
1
機遇還是巧合？
—— 馴化作物的故事
正如蒲公英通過隨風飄散來傳播種子，豌豆通過開裂豆莢來傳播種子，野生的麥穗也是成熟後自然破碎，使種子撒落在土壤中，開始新一輪生命。世代交替間，由於基因突變，會偶然出現不破裂的麥穗，無法落地生根。這些本該消亡的個體，被狩獵-採集者發現後，成為便於攜帶保存和種植的絕佳材料。狩獵-採集者將收集的不破裂麥穗帶回定居點種植，就這樣，不會破裂的野生麥突變品種在人工選擇（artificial selection）下，慢慢成為馴化小麥。而不破裂的麥穗，也成為馴化小麥的重要特徵。
《拾穗》（Des glaneuses）讓-弗朗索瓦·米勒，1857
人類進入農業社會後，伴隨長期的種植活動，農作物的一些優質農藝性狀開始被有意的篩選保留下來，攜帶不同優良性狀的栽培品系被有意組合在一起。從栽培品系和野生品系的基因組比較的結果可以看到，一些控制優質農藝性狀的相關等位基因，在栽培品系裡受到了強烈的選擇壓力。 這種選擇壓力正是來自人類長期有意識地對農作物進行組合篩選，這個過程就是物種馴化。通過這一選擇過程，人類在悄然地改變作物的基因組。
從左到右依次為：蜀黍，玉米的祖先；蜀黍-玉米雜交種；現代玉米。（圖片來源：John Doebley）
馴化改造的影響並非是單向的。隨著農業社會的發展與普及，地球上大多數人類由狩獵-採集轉變成農耕生活。數千年的農業社會生活，不僅改變了人類的膳食結構，也在不斷影響著人類的基因組。例如，在歐洲北部和非洲某些地區消費牛奶的人群中，乳糖酶持久性基因的演化篩選使90%以上成人能消化吸收牛奶中的蛋白，而在東亞，90%的成人均為乳糖不耐症，無法吸收牛奶蛋白；又如，在歐亞大陸西部那些依靠啤酒來提供重要營養成分的人群，不像東亞人群受到轉化酒精的乙醯脫氫酶的強烈正選擇，讓他們能夠以啤酒為食而不受乙醛（引起不良反應的主要物質）的傷害。
真菌培植蟻農業化的出現和人類農業社會一樣，與其說是有目的地對動植物進行篩選馴化，不如說是一場天時-地利-人和（蟻和）的奇妙意外。人類種植農作物，攝取作物光合作用的產物；真菌培植蟻培植真菌，通過分解真菌得到可食用的蛋白、脂肪和碳水化合物。種植者與作物共同演化（co-evolution）形成互相依存的互利共生關係，這種共生關係與人類農業現象有著異曲同工之妙。根據共生關係的緊密程度以及真菌農場的種植規模，現存的數百種真菌培植蟻可以從低級到高級分為三大類群，展現出種植演化過程中的不同階段。巧合的是，這些真菌培植蟻所培育的真菌都是來自傘菌屬（leucocoprineae）的不同物種。對這一共生系統的研究可以為我們展現動物與栽培作物之間逐步形成共生關係的過程，以及這一過程中雙方基因組共同演化（co-evolution）的歷史。這類研究也為我們了解人類農業文明過程中人類與作物之間相互作用的一般性規律提供了絕佳的研究模式。
低等真菌培植蟻
—— 解決溫飽的兼職農民
如果把地球歷史全部時間算作一天24小時，那麼在地球時間23時39分（6500萬年前），也就是白堊紀與古近紀交接的時期，一顆隕石猛烈撞擊希克蘇魯伯地區。撞擊事件引發了大規模海嘯、地震與火山爆發，大量的灰塵進入大氣層，一時間暗無天日。植物無法進行光合作用，枯萎死亡，在食物鏈上層的草食性動物、肉食性動物也跟著相繼滅亡（最著名的便是恐龍的滅絕），生態系統支離破碎。
這場大災難關閉了大多數動植物生存的門，卻給一群不需要光合作用、以分解死亡動植物為生的腐生生物打開了一扇生機勃勃的窗。腐生生物大量激增，而真菌正是其中之一。低等真菌培植蟻（lower agricultural ants），螞蟻農業的始祖，也就在這段時期應運而生。
低等真菌培植蟻採集環境中一類具有高碳水化合物降解能力的傘菌，這類真菌能為它們提供更多的能量來源。農業始祖們忙碌著撿落葉、拾殘花、集木屑，還不忘沿途拖走各類節肢動物的屍體。它們利用這些材料，開始了原始且艱辛，但是意義重大的真菌種植——它們成為地球上第一批種植者！
但是，此時的低等真菌培植蟻和早期培植低馴化物種的人類農民一樣，只是偶然開始這「靠天吃飯」的行當。糧食（真菌）采於自然界，好壞多寡全憑運氣；培育過程若遭遇蟲害（細菌感染），也只能兩行默淚望蒼天。由於未與農作物形成穩定、緊密的共生關係，這類螞蟻的代謝水平和效率要低於傳統狩獵-採集者；在繁重的勞動下，個體也比同區域的狩獵-採集者面臨更多的健康問題——個體小，營養條件差。所以，這類螞蟻的巢穴和蟻群規模也呈現小家小戶的慘淡景象。如果有選擇餘地，農業始祖們大概不會入此行當吧。
潘多拉的盒子一但打開，就關不上了。真菌和低等真菌培植蟻在長年累月的共生中，都有不太明顯卻至關重要的演化。
真菌培植蟻與真菌的系統發生樹：褐色代表真菌切葉蟻；灰色代表螞蟻種植的真菌。淡黃色區域是低等真菌培植蟻；淺綠色時期為亞高等真菌培植蟻；深綠色為切葉蟻。（圖片來源：Reciprocal genomic evolution in the ant–fungus agricultural symbiosis）
通過對這類螞蟻與其他類群螞蟻的基因組比較會發現，低等真菌培植蟻完全丟失了精氨琥珀酸裂解酶（生物體內精氨酸合成通路中最後一個關鍵合成酶）的基因，而它上游編碼基因（與精氨琥珀酸合成酶相關）在多種真菌培植蟻的基因組中還殘留喪失功能的假基因序列。這說明精氨酸合成通路的丟失，主要是由於最後一步合成酶的丟失導致，而這一基因丟失事件繼而導致了連環事件，使得許多上游基因逐漸丟失其功能。精氨酸合成通路的丟失或許導致了低等真菌培植蟻喪失獨立生存能力，必須依靠共生真菌提供精氨酸，從而不能離開以真菌為食的生活。
亞高等真菌培植蟻
—— 步入小康的專職農民
地球時間23時49分，也就是兼職農民——低等真菌培植蟻低效勞作3000萬年以後的始新世（3500萬年前），一株自由生長的真菌菌株發生劇烈的基因組重排，完全喪失了自由獨立生長的能力。專職農民——亞高等真菌培植蟻（generalized higher agricultural ants）產生了,而他們的馴化作物正是這些喪失了獨立生長能力的真菌。
在真菌培植蟻從低等到亞高等演化的同時，真菌的核基因組發生了多倍化。核基因組的多倍化顯著提高真菌的產率，同時也可能是導致該真菌失去獨立生存能力的原因之一。巧合的是，核基因組的多倍化也是人類馴化作物普遍存在的現象，比如小麥、土豆、蘋果等。而且不同的亞高等真菌培植蟻擁有不同的培植真菌。這一點在螞蟻和真菌的物種系統發育關係樹上清晰地呈現出來：不同的真菌培植蟻與其培植的真菌一一對應、共同演化。
真菌與螞蟻之間發生不可逆的演變，彼此建立了互利共生關係。撿落葉、拾殘花、集木屑、拖屍體，專職農民仔細為各自的真菌提供針對性的腐食培養基，收穫更多的糧食。
切葉蟻
—— 崛起壯大的農業專家
地球時間23時51分，專職農民——亞高等真菌培植蟻勞作1000萬年後的漸新世（2500萬年前），地球各個大陸板塊進一步分離，被子植物在全球擴張，而熱帶闊葉林退縮到赤道附近，熱帶雨林中的農業專家——切葉蟻和巨大的農業城市也在此時出現並發展至今。
在被子植物繁盛的時代，切葉蟻逐漸用新鮮植物替代腐物作為真菌的培養基。它們採集葉片運回巢內，再切割、咀嚼作為真菌農場的土壤。降解新鮮植物來培養真菌是真菌培植蟻演化的一大飛躍。新鮮葉片菌床為真菌提供潔凈穩定的環境，確保穩定的食物產出，使大規模生產成為可能；而穩定、充沛的食物，也使切葉蟻家族個體數目成倍增加。真菌和切葉蟻的共生關係更為緊密。除了真菌的核基因組有更顯著的多倍化外，雙方基因功能都呈現了更為複雜有趣的共同演化現象。
一個 Atta 切葉蟻的巢穴：A.巢穴附近一株被特殊工蟻採集的樹；B.切葉蟻們正沿途搬運切割下的葉子；C.葉子被搬入巢內，交給另一批工蟻進行處理；D.工蟻儘可能分解葉子來培植真菌，真菌產生菌絲球作為螞蟻的食物；E.蟻后位居巢穴中央，負責產卵；當卵孵化成幼蟲後，將由專門負責照看幼蟲的工蟻餵食菌絲球；F.切葉蟻的垃圾場，用來存放培育後的雜質、螞蟻的屍體。（圖片來源：http://bioold.science.ku.dk/drnash/atta/pages/leafcut.html）
常見的真菌，例如我們食用的香菇、木耳，一般需要依靠自身的木質素降解酶來消化植物中的木質纖維，獲取營養物質。但在切葉蟻培植菌的基因組中，與低級真菌蟻的培植菌相比，木質素降解酶的基因不僅數量明顯不足，而且丟失了其中一個關鍵的基因。木質素降解能力的下降，使切葉蟻培植菌的腐生生活不復存在，全部依賴切葉蟻所提供的新鮮植物提供營養來源。
切葉蟻製作新鮮植物培養基：採集新鮮葉片，切碎待用；食用真菌生產的富含果膠蛋白酶的菌球絲；使用含有果膠蛋白酶的排泄物混合綠植，製成破除細胞壁的培養基。（圖片來源：Schi?tt et al. BMC Biology 2010 8:156 doi:10.1186/1741-7007-8-156）
破壁（細胞壁），是處理新鮮植物培植基的第一步：切葉蟻需要降解植物細胞壁中的果膠和多糖以完成破壁工作。自身並無植物果膠酶的切葉蟻憑藉與真菌的完美配合，完成這項工作。切葉蟻培植菌合成的菌絲球（Gongylidia是切葉蟻最主要的食物，其中含有豐富的果膠酶！菌絲球被食用後，其中果膠酶不像其它蛋白被消化系統完全降解，而是神奇的被保留下來。很顯然，切葉蟻的排泄物里含有豐富的有蛋白活性的果膠酶。切葉蟻「智慧」地將咀嚼後的綠色植物同自己的排泄物充分混合，利用其中的果膠酶來降解植物的細胞壁，從而生產出精良的真菌培養肥料。正可謂，取之於菌而用之於菌也。
殼多糖（chitin），真菌培植蟻碳水化合物的來源，也是真菌細胞壁的主要成分。真菌培植蟻利用唇腺產生的殼多糖酶來降解殼多糖獲取營養物質。真菌培植蟻基因組與真菌基因組的互相比較呈現，殼多糖相關基因在這兩個隊友之間一開始就開展著競賽式的平行演化歷史：真菌的殼多糖合成酶和螞蟻的殼多糖降解酶分別同時受到了強烈的正選擇，馴化真菌不斷增強殼多糖的合成能力，而切葉蟻不斷增強殼多糖的降解能力。互利共生關係進一步得到加強。
就這樣，真菌依賴切葉蟻的綠植培養基和悉心照顧，切葉蟻需要真菌提供的菌球絲來餵養自己。這個不亞於人類農業社會的互利共生農業模式存在了2000萬年，不僅擁有良好的通風系統，排污系統和病蟲防禦系統，還擁有工業化生產的規模，精細優化的種植品種，明確到位的社會分工，井然有序的生產流程。
2
切葉蟻的地下城市
農業社會初期建立起來的定居模式與高作物產量極大地推進了人類文明的發展。在狩獵-採集時代，由於經常遷徙難以同時照顧多個不能自行行走的嬰幼兒，人類的生育間隔為4年左右；農耕時代，穩定的居住模式使生育間隔縮短為2年左右。另外，在農耕時代人類90%的食物來源於農田和牧場所生產的動植物，遠比狩獵-採集時代自然界食物來得充沛。豐富、穩定的糧食產量和定居模式使人類的人口一直增長且持續至今。
擁有高效率作物和豐富培植來源的切葉蟻，也發展出巨大的種群數目和龐大的地下城市。在美洲的熱帶雨林中，搬運樹葉的切葉蟻群會組成一行行快速「行走的綠葉」，極其引人注意。當一群外出探索的切葉蟻發現一片適宜的新鮮植株，它們便會張開鋒銳的口器，切下葉子，運往巢穴——處在地下的神秘城市。而被馴化的真菌不僅是切葉蟻的食物，也是構築這龐大地下城市的原始材料。在這大規模工業化真菌培植系統的支撐下，切葉蟻建立擁有數百萬個體的母系家族：母親專註產卵，女兒們分工協作，在生物本能的驅使下，個體應激性地對環境做出反應。一群具有完全自主能力的個體交織組成龐大且複雜的社會。切葉蟻的大規模農業社會，正如人類農業社會體系一樣，發展出獨特且精細的社會分工和完善的衛生、免疫體系。
精細的社會分工
螞蟻的性別決定機制與人類不同。它們的性別是由染色體的倍性來決定的：未受精的卵子發育成雄性（單倍體），受精卵發育成雌性（二倍體）。這一獨特的性別決定機制使得螞蟻姐妹之間的染色體有高達75%的幾率是相同的（50%完全相同的父源染色體 + 25%母源相同性）。因此，部分雌蟻願意放棄生育，成為工蟻，在巢內為家族服務，照顧新產下的幼蟲；而雌蟻中少部分具有繁殖能力的生殖蟻(gyne)來延續整個蟻群基因。雖然社會性昆蟲都具有生殖蟻和工蟻的分工，相較於其他真菌培植蟻，切葉蟻具有更加精細化的社會分工。伴隨大規模工業化農業生產的形成，工蟻又進一步發展形成了多個不同的工種。
小型的工蟻適合待在地下農場，靈活地穿梭於一個個真菌小巢，給真菌餵食、照顧幼蟲、將蛹搬入真菌小巢。而中型、大型切葉蟻負責外出尋找植物源、切割樹葉、搬運樹葉。它們手腳比小型工蟻長，口器也更大些，能夠快速移動、高效切割，也能更好地保護自己。有些切葉蟻還有兵蟻，它們的上顎口器能輕易切開皮革，它們會在洞口守衛，保護專心繁育後代的蟻后、成長中的幼蟲、蛹、工蟻和真菌農場。
切葉蟻的不同形態與分工：左側最小的在巢內是負責照顧卵、蛹與真菌的工蟻；左側稍大些的是負責在外採集新鮮葉子和基本防禦的工蟻；大腦袋的（右側數第三隻）是典型的兵蟻；最大的兩隻是蟻后（婚飛時帶翅膀） 。（圖片來源： http://animals.y2u.co.uk/Photos/ants_leafcutter.jpg）
有一部分年長的工蟻，承擔著管理農場垃圾的職責。這是一份高風險工作，需要憑藉豐富的「生活經驗」，定期將可能帶有致病微生物的「垃圾」（枯舊的樹葉、切葉蟻屍體、死亡的真菌等）搬離真菌農場，統一放置在偏遠的垃圾堆里，並負責翻動垃圾、促進垃圾分解。這些年長的工蟻一旦開始這項工作，就意味著必須與蟻巢的核心區域保持隔離。因為它們隨時可能被感染，為了確保家族中其它重要成員如蟻后、卵、幼蟲、蛹和年輕工蟻的健康，它們會自動把自己隔離。
完善的農場與立體的病蟲害防禦系統
人類的農業社會從一開始，急性、高度傳染的流行性疾病就是人類的頭號殺手。黑死病、鼠疫和天花都曾導致歐亞大陸人口大規模死亡，人口削減過半；SARS、禽流感近年來刺激著人類神經，引起全民恐慌。富足、穩定的農業社會構建了流行性疾病的溫床——人口密集的聚居地、頻繁密切的接觸、類似的生理條件，使病原體容易滋生蔓延。
切葉蟻和它們的真菌農場，有著與人類農業社會類似的高種群密度和頻繁緊密接觸的特點，同樣面臨病原微生物流行感染的滅頂風險。切葉蟻不僅要抵禦自身的疾病，還要保衛培植的真菌不受感染，畢竟一旦真菌受到感染死亡，切葉蟻就會失去食物。人類不斷投入大量人力財力發展衛生醫療事業，而切葉蟻在數千萬年間演化出精妙的通風系統、衛生系統和共生免疫系統來防禦病原微生物的入侵。
切葉蟻龐大的地下城市深度可達六到八米，佔地數十平方米，阡陌交通，百萬工蟻穿梭於數十個菠蘿大的真菌農場，繁忙而有序。對這個城市來說，清除垃圾和空氣流通都是及其重要的。清潔工定期搬除農場和房間內潛在致病源；垃圾分解產生的熱氣流，成為整個巢穴空氣流通的鼓風機，保證巢穴從底層到表面都有良好的通風。
切葉蟻正在用新鮮葉子培植真菌。（圖片來源：http://www.hhmi.org/biointeractive/working-ant-farm）
大多數螞蟻的後腿有一對腺體，而切葉蟻的這對腺體特別發達，其分泌物能為切葉蟻和真菌提供化學防禦。這分泌物中包含二十幾種化學物質，能廣譜抑制致病性真菌和細菌的感染和生長。這說明切葉蟻和一系列致病性微生物有著持續不斷的演化競賽：致病菌演化抵禦腺液的品系，切葉蟻又演化對抗新品系的腺液。
切葉蟻還會利用抗生素來抵禦病毒。切葉蟻的真菌農場有時會受到一種名為 Escovopsis 的黴菌感染，若不及時處理，幾日之內就能摧毀整個農場，偌大城市頃刻覆滅。為了抵禦這種黴菌，切葉蟻與一類長在表皮上的細菌形成互利共生的關係，細菌像一個額外的免疫系統，通過分泌鏈黴素殺死黴菌。真菌農場那些忠於職守的小螞蟻勤於察看，一但發現Escovopsis黴菌就用隨身攜帶的鏈黴素將之消滅，以防蔓延。數千萬年來，這種黴菌竟未對此抗生素產生耐藥性，這一點仍是一個謎團。
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後記
南美洲一片枝葉繁茂的人類果園，果實尚未成熟，樹葉的香味卻吸引了一批不受歡迎的「農民」來勞作。果樹葉子是切葉蟻培植真菌的絕佳材料，果園不可避免地遭受切葉蟻的收割。經過數日的掠奪，地下的真菌農場愈發昌盛，而人類果農面對一片光禿禿的枝丫，卻是束手無策。兩大高度發達的農業文明相遇，難免劍拔弩張的衝突。
真菌培植蟻用了3000萬年，才演化出大規模的農業社會，並持續發展了2000萬年。人類在短短數千年內便完成了從狩獵-採集社會到大規模農業社會的轉變，農業社會在發展近萬年後又相繼演變為工業社會和當下的信息社會。人類市場經濟加速改變著生存環境、食物來源和生活習慣，然而人類基因演化的速度卻顯然跟不上社會的劇烈變化。人類通過文明發展越來越強大，卻也遇到一個自然選擇的困境。
一些曾在狩獵-採集者身上運行良好的基因型，在食物高度富餘的現代人身上卻不太適應——例如易導致II型糖尿病的代謝節約基因型（metabolically 「thrifty」 genotypes），易導致高血壓的鹽節儉基因型（ salt-conserving genotypes），以及易導致其他心血管疾病和脂代謝紊亂的基因型，已經成為現代人類多種疾病的主要根源。地球上大型畜牧場、超級城市的存在和發達的交通，加速人、畜病毒的演化與傳播；抗生素的過度使用，使人類在與病毒耐藥性的演化競爭中處於劣勢。隨時可能爆發的超級流行病仍然是高懸在人類社會頭頂的一柄利刃。
如何更好地了解人類農業社會的演化規律？如何更好地處理自身、馴化物、環境的共同演化關係？切葉蟻持續了幾千萬年的穩定且強大的農業社會，或許能給我們帶來一些啟示。
參考文獻
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[3]賈雷德?戴蒙德. 槍炮、病菌與鋼鐵：人類社會的命運. 上海譯文出版社 (2000)
[4] 冉浩. 螞蟻之美-進化的奇觀. 清華大學出版社 (2014)
*趙奕青，哥本哈根大學動物行為學碩士，科學傳播者、少兒科學教育踐行者。
致謝
感謝哥本哈根大學社會行為演化研究中心（Centre for Social Evolution）的研究人員給予的專業指導與斧正。
※電腦能取代人類做數學！
※小蘇打餓死癌細胞？不要總想搞大新聞嘛
※餓死癌細胞？先了解一下被腫瘤「綁架」的線粒體
※500米射電望遠鏡FAST今日竣工，指標仍需努力
※中國古代的科學與社會
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