土壤有機碳穩定性影響因素的研究進展
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單位：《中國生態農業學報》2018 年 02 期
作者：徐嘉暉，孫穎，高雷，崔曉陽
單位：東北林業大學林學院
增加土壤碳匯是應對全球氣候變化的有效措施，作為土壤碳匯來源之一的有機碳在其中發揮重要作用。過去幾十年，土壤有機碳的分子結構性質被認為是預測有機碳在土壤中循環的主要標準。然而最近的研究結果表明有機碳的分子結構並非絕對地控制著土壤有機碳的穩定，而土壤環境因子與有機碳的相互作用顯著降低了土壤有機碳被降解的可能性。土壤微生物不僅參與有機碳的降解，其產物本身也是土壤有機碳的重要組成成分。非生物因子直接或間接地控制著土壤有機碳的穩定，包括土壤中的無機顆粒、無機環境以及養分狀況等。其中，有機碳與土壤礦物的吸附作用和土壤團聚體的閉蓄作用被普遍認為高效地保護了有機碳。
土壤礦物的吸附作用取決於其自身的礦物學性質和有機碳的化學性質。土壤團聚體在保護有機碳的同時也促進了有機碳與礦物的吸附，而有機-礦物絡合物同樣可以參與形成團聚體。此外，土壤無機環境也影響著有機碳循環。總之，土壤有機碳的穩定取決於有機碳與周圍環境的相互作用。同時，有機碳的結構性質也受控於環境因素。然而，無論有機碳的結構性質，還是其所處的生物與非生物環境，都是生態系統的基本屬性，且各屬性間相互影響、相互作用。因此，土壤有機碳的穩定是生態系統的一種特有性質。
前 言
工業革命之後，人類過度地消耗石油、煤炭以及天然氣，釋放大量的溫室氣體，導致了全球氣候變化。近幾十年溫度升高的趨勢已經遠遠高於過去兩千年的溫度變化，並且年均溫還將持續升高。土壤是陸地生態系統最大的碳庫，比植被碳庫和大氣碳庫的總和還要高，所以土壤有機碳庫微小的變化便將導致大氣CO2濃度的波動。因此降低碳排放，增加土壤碳儲量無疑是應對氣候變化最有效措施之一。從而，有機碳在土壤中的穩定性得到了廣泛關注。
土壤有機碳的積累受控於兩個基本因素：植被生產量的輸入(數量、質量)和降解速率。起初，植被凋落物的化學性質(如木質素含量)被認為是決定其降解速率的主要因素。因此，單單分子結構便可創造出「穩定的」土壤有機碳的觀點被提出。然而，隨著同位素示蹤技術的發展，許多研究開始質疑分子結構性質在土壤有機碳穩定中的貢獻度。比如，有些研究發現所謂的「穩定性」碳庫中含有大量的分子結構不穩定的有機碳，如糖類和蛋白質。隨後，學者們相繼提出其他機制來解釋土壤有機碳的穩定。如Sollins 等提出了3 種穩定機制：1)有機碳的分子結構抗性；2)微生物和酶對底物的可接近性；3)與土壤有機或無機物質的相互作用。Krull 等將土壤有機碳的穩定歸納為有機碳的生物化學抗性和物理保護兩種機制。隨後，Lützow 等總結概括出3 種機制：1)選擇性保護；2)生物和有機碳的空間隔離；3)與土壤礦物表面和金屬離子的相互作用。儘管學者們對土壤有機碳穩定機制的觀點有差異，但有機碳與土壤礦物的相互作用被普遍認可為最重要的穩定機制。本文從有機碳的性質和土壤環境中生物與非生物因子3 個角度討論土壤有機碳的穩定，其中非生物因子分為無機顆粒、無機環境和養分狀況3 部分。
1 有機碳的分子結構性質
土壤有機碳的降解速率與其自身化學性質顯著相關，如氮、烷基碳，或者芳香性碳的含量。因此，有機碳的分子結構性質被用來預測有機碳在土壤中的分解速率。然而，單體碳同位素分析表明，某些分子結構穩定的有機碳(如木質素)在土壤中的周轉周期竟然比其他有機碳短，而某些活性有機碳(如糖類)也可以在土壤中固持數十年。所以，分子結構抗性不能完全解釋有機碳在土壤中的長期穩定。表 1 對比了關於土壤有機碳結構性質的新老觀點。本文選取3 種典型的難降解類有機碳來分析土壤有機碳的分子結構性質與其穩定的不確定性。
1.1
木質素
木質素是一類苯基丙烷類高聚物，其相對含量控制著凋落物的降解速率。Talbot 等認為凋落物的降解速率與初期木質素和纖維素含量的比值顯著相關，意味著木質素與其他活性化合物的相對含量控制著凋落物的降解。類似地，Zhou 等提出凋落物的初始C/N 值是影響其降解速率的重要因子。此外，與其他植物來源的有機質不同，木質素的降解具有共代謝特徵。換言之，木質素自身不能為微生物提供降解所需的碳源與能量，而需要其他可代謝化合物的協同作用。基於微生物的利用效率，木質素的降解特徵在一定程度上保護了自身的穩定。
然而， 一些研究表明木質素並非如預期的穩定保存於土壤中。土壤中木質素的分解是真菌、細菌等微生物群落共同作用的結果，其中真菌降解能力最強，發揮主要作用。真菌對木質素的降解發生在其生長的次級代謝階段，在其分泌的降解酶催化下，木質素依次發生側鏈氧化、去甲基化、芳香環開裂等一系列變化。而細菌對木質素的降解發生在初級代謝階段，由於不同種類細菌代謝途徑不同，所以分解木質素的機制也有差異。
1.2
黑碳
黑碳是化石燃料與生物質不完全燃燒產生的固體殘留物，廣泛存在於土壤與沉積物中，平均約佔土壤總有機碳的40%。形成於高溫條件下的黑碳普遍具有高度濃縮的稠環芳香結構，平均周轉周期可達成百上千年，因此黑碳被視為最不易降解的土壤有機碳組分。近來，Kerré 等認為黑碳的添加降低了土壤有機碳的礦化，並促進了有機碳在微團聚體內的積累。從而，黑碳被廣泛應用於土壤添加劑來提高土壤碳匯能力。然而，Jaffé 等在河流溶解性有機碳中發現黑碳佔據的比例達到了10%，證實了黑碳的氧化降解。此外，黑碳的降解也可能來源於結構的物理裂解，從而為胞外酶等提供了接觸黑碳表面的機會。相關研究認為新鮮有機碳的添加將會加速黑碳的降解。
1.3
腐殖質
腐殖質是土壤有機質的主要存在形態，含有複雜的大分子抗降解化合物，被視為最穩定的土壤有機碳組分。疏水性與氫鍵是腐殖質以大分子結構形成及穩定的主要機制，其中某些非極性脂類物質的存在是腐殖質具有疏水性的主要原因。同時，環境條件也會影響疏水作用與氫鍵的形成，從而改變腐殖質的化學結構進而影響其結構穩定性。若簡單的有機分子穿插在腐殖質的疏水締合結構中，那麼腐殖質的結構穩定性可能會被破壞。因此腐殖質的分子結構穩定性只是相對的而非絕對的。其他研究表明黑碳的氧化可能是腐殖酸形成的主要機制。火衍生腐殖酸的穩定性來源於高度濃縮的芳香結構，而非火衍生腐殖酸的分子結構和性質均與其不同，因此控制二者穩定的機制可能有所差異。然而，目前關於腐殖質穩定性研究中很少從腐殖質起源角度分析。
目前，關於分子結構穩定性類有機碳的研究仍然有限，木質素和黑碳的降解說明了任何形態的有機碳都是可分解的。Lützow 等認為有機碳的分子結構抗性主要體現在有機碳分解初期和表層土壤中，而在分解後期和下層土壤，生物和有機碳的空間隔離和土壤礦物的絡合作用佔據主導。然而，根系衍生碳的分子結構性質對於深層土壤有機碳的穩定仍舊重要。Rumpel 等認為根系脫落物在深層土壤有機碳中佔據了相當大的比例，而根系脫落物含有一定量的難降解成分，如木質素、多酚等。
2 土壤微生物的降解能力
微生物對土壤有機碳循環的影響不僅在於可以降解有機碳，而且微生物代謝產物也是土壤有機碳的重要組成部分。儘管某些有機碳具有分子結構抗性，但微生物在長期的進化中已經具備了分解任何種類有機碳的能力，只是微生物更趨向於選擇易分解的有機質，如若活性有機質被耗盡，其他相對穩定的有機質同樣會被微生物分解。因此土壤有機碳的穩定不僅取決於有機碳的性質，也取決於微生物的降解能力。Lehmann 等認為土壤碳庫是一系列不同分解程度有機碳的連續體，而其中部分穩定性有機碳的形成便來源於微生物對有機碳的再合成，所以微生物是某些穩定性有機碳形成的驅動者。此外，某些微生物產物如胞壁質、幾丁質等也屬於難降解性有機碳。深層土壤缺乏新鮮碳源和能量，導致微生物活性很低，對有機碳的分解能力受到限制。
微生物在土壤中的活動需要一定的生境， 而微生物生境的時空尺度與土壤生境(土壤結構)有著直接的聯繫， 進而決定了對有機碳的分解能力。比如儘管微團聚體內存在一定的空間， 但由於微生物在此生境下活性降低， 從而導致微團聚體包裹有機碳的穩定。研究表明， 土壤微生物體佔據的土壤空間遠不足1%， 而且很不均勻地分布在一個個微生境中， 這些微生境由被水充滿或未充滿的孔隙空間相連接， 具有時空異質性。這種微生境的不連續性極大程度上保證了土壤有機碳的穩定， 也導致了微生物的多樣性。目前， 我們仍不清楚土壤結構的形成與破裂過程中微生物生境的複雜變化，因為不同土壤類型、質地， 以及經營方式等都會影響土壤結構。
土壤微生物的長期進化形成了不同的生活史策略來適應微生境變化，而不同的生活史策略與生境中有機碳的穩定緊密相關。微生物對有機碳的利用主要包括真菌和細菌兩種途徑，真菌和細菌的傳統生活史策略分別為K 對策和r 對策。二者對不同質量的有機碳具有不同的偏好，r 型微生物傾向於分解活性有機碳，而K 型微生物主要分解相對難降解的有機碳，所以真菌對土壤有機碳的利用效率遠高於細菌。此外，K 型微生物生物體比r 型微生物更難降解，如真菌的細胞壁具有複雜的分子組成，包括黑色素、幾丁質等，而細菌細胞膜的主要成分為脂質。因此，真菌主導的微生物群落對土壤有機碳穩定的貢獻值更高。
3 土壤非生物環境影響
3.1
土壤中無機顆粒的作用
3.1.1 土壤礦物的化學保護
有機碳與土壤礦物質成分的結合被認為是土壤有機碳最重要的穩定機制，土壤有機碳與礦物表面的作用機制包括配位交換、多價陽離子鍵橋、絡合作用，以及相對較弱的范德華力等。土壤礦物中對有機碳穩定起主要作用的為黏土礦物和鐵鋁氧化物，二者的含量決定著土壤對有機碳吸附的潛力。由於土壤礦物隨剖面加深而升高，因此深層土壤有機碳更多的以「有機-礦物」複合體形式呈現。
3 種典型土壤礦物(1︰1， 2︰1 型黏土礦物和鐵鋁氧化物)表面的活性位點不同， 因此吸附土壤有機碳的能力也不同。普遍認為2︰1 型礦物具有較大的比表面積和較高的陽離子交換量， 從而可吸附更多的有機碳。然而，其他研究表明比表面積並不能絕對解釋黏土礦物固持的有機碳含量。因為黏土礦物表面通常存在一些多價的陽離子，它們作為離子橋連接有機質中帶負電基團，從而完成對有機碳的吸附。這時，2︰1 型礦物由於層間距有限，難以吸附大分子有機質。除了固持的有機碳含量外，不同礦物吸附的有機碳化學組成也有所不同。研究發現，高嶺石吸附的有機碳中多糖佔有相當大的比例，而蒙脫石更多地吸附芳香性有機碳。總之，相較1︰1 型礦物，2︰1 型礦物的固碳能力更強，吸附有機碳的周轉速率也更低。
鐵鋁氧化物屬於結構相對簡單的土壤礦物， 其表面具有濃密的羥基位點，可通過聯合沉澱或配位交換有效地吸附有機酸。Chassé等發現鐵氧化物對芳香族有機碳的親和力很強。Chorover 等認為在酸性土壤中，鐵鋁氧化物對土壤有機碳的固持能力要強於蒙脫石與伊利石。其中，非晶態氧化物由於具有更大的比表面積和更密的羥基位點而被視為酸性土壤中穩定性有機碳的有效指示者。Kleber等指出非晶態鐵鋁氧化物顯著地富集於酸性土壤的深層，那麼酸性土壤深層所固持的有機碳含量與非晶態鐵鋁氧化物之間可能表現出一定的函數關係。然而，鐵鋁氧化物容易被還原，相對不穩定。比如，微生物分解有機碳時通常利用氧氣作為最終的電子接受體，當土壤處於嫌氣條件時，微生物可能會選擇鐵作為電子接受體，那麼鐵氧化物就將被還原溶解，從而釋放吸附的有機碳。
土壤礦物對有機碳的吸附不僅依賴礦物性質，也取決於有機碳的化學性質。可以通過分析不同粒級組分內土壤有機碳的化學組成來識別不同性質有機碳更易與何種粒級礦物吸附。結果表明，芳香性碳所佔比例隨粒級的減小而降低，比如，兩種典型的芳香性碳(黑碳和木質素)便主要分布在粗粒級組分。說明芳香性碳主要吸附在粗粒級礦物表面，這可能由於芳香結構基本來源於植物或火衍生，而並非次生代謝產物。反之，烷基碳與氧烷基碳則主要富集於黏、粉粒組分，說明微生物量碳趨向於與細粒級礦物結合。微生物個體較小，因此微生物通常被細的土壤顆粒包裹，而微生物在降解有機碳的同時也分泌代謝產物，因此這些分泌物則逐漸積累於細粒級組分。
3.1.2 土壤團聚體的物理保護
土壤團聚體不僅物理保護了有機碳免受微生物和酶的分解，也影響了微生物群落結構，限制了氧氣擴散和養分循環。基於粒級大小，將團聚體大致分為大團聚體(>250 μm)和微團聚體(
由於土壤團聚過程決定了土壤有機碳被保護的程度， 因此團聚體的形成模型隨之發展。Tisdall 等最早提出了團聚體-有機碳相互作用的「層次性概念模型」(aggregate hierarchy concept)。該模型具有時空尺度，在時間尺度上，膠結物質從多糖向菌絲、根繫到芳香物質的層次性轉化，分別表現為暫時穩定、短時間穩定以及長久穩定；在空間尺度上，土壤團聚體由微團聚體向大團聚體逐級連續的層次性變化。根據此模型，微團聚體的形成是大團聚體形成的基礎。隨後Oades 改進了該模型：根系和菌絲可以直接促進大團聚體的形成，而微團聚體也可以在大團聚體內形成。而後，Six 等發展了以「大團聚體周轉」為核心的概念模型，即膠結物質促進大團聚體的形成，而大團聚體包裹的顆粒有機物幫助了微團聚體的形成，伴隨顆粒有機物的分解，大團聚體破碎後將微團聚體釋放出來。儘管大團聚體周轉速率快，不能長期地保護有機碳，但是它們包裹了更多的有機碳，並促進了微團聚體的形成，從而為微團聚體對土壤有機碳長期穩定的固持提供了條件。
3.2
土壤中無機環境的影響
土壤中無機環境主要指的是土壤的水、熱、氣條件，三者互為矛盾，又相互制約。土壤水和空氣共存於土壤孔隙內，因此它們之間存在相互消長的數量關係。土壤有機碳庫對土壤無機環境變化極其敏感，比如溫度上升提高了微生物活性，導致有機碳礦化增加。研究表明，土壤有機碳的分解速率隨著溫度的升高几乎以指數的形式增長。類似的，土壤水分含量影響溶質和氧氣的擴散，即控制著底物的供應與分解速率，水分含量過低或過高都將抑制有機碳的分解。Gabriel 等認為土壤含水量在0.2以下時，有機碳礦化速率隨著含水量增加顯著上升；高於0.6 時，有機碳分解速率開始下降；0.2~0.6 範圍內幾乎保持平衡。本文將土壤無機環境的影響放到生態系統的幾個自然進程中進行討論。
3.2.1 凍融作用
土壤凍結時，冰晶體的形成破壞了微生物的細胞結構，為仍保持活性的微生物提供碳源。當溫度回升後，微生物活性迅速提高，導致有機碳礦化陡然上升。同時，有機碳礦化的增加也提高了氮的有效性，這將進一步放大溫度升高對微生物活性的影響。其次，凍融交替影響了團聚體的結構穩定性，從而減弱了對土壤有機碳的物理保護。隨著團聚體的破壞， 可溶性有機碳被釋放，由於可溶性有機碳容易被微生物利用，因此又進一步提高了微生物的活性。此外，凍結時土壤水分含量顯著增加，尤其上層土可能出現滯水情況，導致了土壤有機碳的流失。目前，在全球氣候變化的背景下，永凍土的融化導致其固持的巨大活性碳庫逐漸被微生物利用。
3.2.2 乾濕交替
目前普遍認為乾濕交替作用激發了土壤有機碳的礦化，其中被大多數學者認可的機制主要有兩種。其一，土壤團聚體的裂解。乾燥土壤在快速濕潤過程中，土壤孔隙內空氣被壓縮，造成團聚體的裂解。從而釋放物理保護的有機碳，並被微生物消耗。其二，乾濕循環激發微生物活性，促進了有機碳的礦化。乾旱發生時，土壤可溶性有機碳擴散受到了限制，減少了微生物的碳源。同時一些耐旱性弱的微生物受水分脅迫而死亡，但當土壤復濕後，微生物活性被迅速激發，大量消耗有機碳。Shi等認為在乾濕循環中，土壤處於濕潤條件下的時間長短決定著有機碳累計礦化的量。然而，隨著乾濕循環頻率的增加，微生物對乾濕脅迫敏感程度的閾值將會提高，意味著土壤有機碳的礦化可能會隨之降低。
3.2.3 火燒影響
火燒是自然生態系統最普遍、最具有毀滅性的因子之一，既可以直接燃燒損失有機碳，也能夠改變有機碳的化學性質，還可引發侵蝕作用等一系列影響有機碳輸入與輸出進程。Wang 等總結了200多個火燒對土壤有機碳影響的結果得出，高強度野火使森林土壤有機碳平均減少了25.3%。任清勝等在大興安嶺落葉松林的研究中表明，重度火燒3 年後，表層(0~5 cm)有機碳增加了41.6%，其餘土層則差異不顯著。Novara 等即時測定了火燒后土壤有機碳含量，結果表明火燒前後草原表層(0~5 cm)土壤有機碳變化不明顯。李媛等在雲霧山草原火燒11 年後的研究中得出，除表層(0~10 cm)有機碳變化不顯著外，深層有機碳顯著增加。學者們在不同生態系統、不同火燒強度、不同土層深度，以及不同火燒時限後得到的結果均存在差異，可見火燒對土壤有機碳的影響是一個複雜的過程。短期內可能由於燃燒直接損失有機碳，也有可能因為火成碳(黑碳)的生成導致碳含量增加，而火燒後長時間內土壤碳收支變化則相對複雜。
3.3
土壤養分狀況
基於生態化學計量比理論，土壤中其他養分元素(主要為氮和磷)的輸入與有效性制約著土壤有機碳的積累速率和存儲能力。從碳輸入的角度考慮，土壤中的營養元素被認為是限制植被生長的主要非生物因子，從而影響了植被生產量的輸入。從微生物分解角度考慮，土壤微生物通過調節養分礦化酶的生產力來獲得與其自身生長所需相似比例的碳、氮和磷，如若氮和磷的供應不充分，那麼對應的氮和磷的礦化酶的分泌將會增加，從而便影響了土壤有機碳的分解速率。
除人為施肥外，氮、磷兩種營養元素可通過大氣沉降的方式輸入到土壤中。本文以氮元素為例探討外源養分添加對土壤有機碳穩定的影響。首先，氮添加可改變土壤微生物群落結構，提高微生物對碳的利用效率，減弱微生物呼吸作用，從而提高有機碳積累。其次，通過影響水解酶和氧化還原酶的活性抑制穩定性碳的分解，如促進纖維素和多糖類等有機質的分解，抑制木質素等難降解有機質的分解。此外，氮輸入還可促進難降解碳的形成，土壤中的氮元素可與較難分解的凋落物殘體(如木質素等)結合形成更難降解的雜環類物質(如吲哚等)和酚類。然而，其他研究認為氮沉降加速了凋落物的分解從而減弱了土壤有機碳的回歸，尤其表層土壤有機碳下降顯著。目前，相對於地上植被碳積累，氮添加對土壤有機碳積累的研究結果不一，且爭議較大。
4 土壤有機碳的穩定是生態系統的一種特有性質
本文從有機碳的分子結構性質和有機碳所處的生物與非生物環境分別分析了土壤有機碳的穩定機制，我們認為有機碳在土壤中的穩定主要取決於土壤環境因子對有機碳的作用，如土壤微生物、活性礦物表面、團聚體、溫度、濕度、養分情況等等。同時，有機碳的自身性質也依賴於環境條件的作用。比如不同氣候條件下形成的生態系統，如森林生態系統和草原生態系統，二者形成的有機質的性質自然也有差異。所以，不同生態系統，甚至不同土壤類型或土層中有機碳穩定的主導機制和各機制的相對貢獻均有所差異。然而，無論有機碳的分子結構，還是土壤中的生物與非生物環境，都是生態系統的一種基本屬性，並且這些屬性之間相互影響，共同作用於土壤有機碳的穩定。因此，土壤有機碳的穩定屬於生態系統的一種特有性質。
5 展 望
土壤碳庫儲量超過了植被碳庫與大氣碳庫的總和，因此正確認識與理解土壤有機碳的穩定是應對全球氣候變化的關鍵科學問題。隨著同位素技術的發展，分子結構穩定性有機碳的降解受到了關注，其降解後對土壤有機碳「激發效應」的影響是當前對於該類有機碳研究的首要問題。此外，目前對於該類有機碳穩定的研究大多局限於其自身的生物化學性質，土壤環境中其他因素(如土壤礦物顆粒)對其穩定性的貢獻如何？
團聚體的物理閉蓄和土壤礦物的化學吸附是有機碳穩定最主要的機制，目前主要是通過分離手段將土壤有機碳分為不同的組分來幫助理解這兩種機制。然而，某些研究發現礦物結合態有機碳組分內仍然存在遊離的有機碳。因此，有機碳分組之後，對於不同組分有機碳的相對組成及其循環情況的探索是未來研究有機碳穩定性的關鍵問題。此外，基於不同粒級組分內土壤有機碳的化學組成表明，微生物量碳趨向於吸附在土壤礦物表面， 那麼在土壤礦物與有機碳的吸附過程中，土壤微生物是否發揮了一定的作用？在團聚體循環過程中，微生物生境也隨之改變，那麼微生物群落的結構、組成如何變化？這些問題暗示著要深入了解有機碳的穩定機制，需要考慮多種穩定因素的共同作用。
深層土壤有機碳儲量巨大， 然而對其長期穩定仍不清晰。深層土壤碳源供應不足，缺乏能量來源，那麼深層微生物如何適應，以及與表層微生物的群落結構和微生物量碳的性質之間有何差異？Liang 等認為深層土壤微生物的分泌物是難降解的，這對於深層有機碳的穩定具有重大貢獻。進而植物衍生碳(根系脫落物等)與微生物量碳對深層有機碳穩定的貢獻程度值得研究。
隨著全球氣候變化的加劇，現有的碳循環模型在解釋土壤碳儲量的地帶性分布及其對氣候變化的反饋時出了問題。不同生態系統對環境因素變化的響應程度不同，如不同生態系統的土壤有機碳循環不能完全用溫度條件控制有機碳分解來統一解釋。土壤固碳潛力取決於一定生物氣候條件下發展到頂級生態系統時對有機碳固持的能力，因此在研究土壤環境因素時不能以偏概全，要針對具體生態系統做出相應的分析。目前對於土壤無機環境與養分狀況的研究主要集中於條件可控的室內培養試驗，難以反映生態系統的真實情況，因此探索出有效可行的試驗方法是當前研究的首要工作。
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