關鍵物種對於微生物菌群結構和功能的驅動作用

標題

Keystone taxa as drivers of microbiome structure and functioning

期刊

Nature Reviews Microbiology, 2018

第一作者

Samiran Banerjee

通訊作者

Samiran Banerjee, Marcel G. A. van der Heijden

作者單位

Department of Agroecology and Environment, Agroscope, Zurich, Switzerland

編譯：馮凱

摘要

微生物對於生態系統的功能有著重要的作用，近期的研究也表明微生物群落中存在著關鍵物種或類群，它們對於群落組成和功能的效應與其丰度無關。在這篇觀點型綜述裡頭，作者給出了關鍵物種（keystone taxa）這一概念的定義，並總結了土壤、植物、海洋以及人體等生態系統中超過200種的微生物關鍵物種，文中探討了影響微生物群落結構和功能的關鍵物種和類群的重要性以及驅動它們分布和活性的因素。

前言

自2005年，共存的概念和網路的構想在生態學中提出之後，微生物學家們對於網路分析非常感興趣。大量關於微生物共存模式的研究湧現，它們涵蓋了土壤、植物、海洋和人體等多個系統。除了探究微生物的共存模式之外，網路分析也可以用來識別關鍵物種和類群。

在微生物生態學中，對於關鍵物種的定義，一直沒有較為統一的說法。在本文中，作者給出了如下的定義：在微生物組高度連接的、對群落結構和功能中起重要作用且不因丰度和時空變化而改變的物種。這一類物種在微生物群落中有其獨特的地位，而且他們的消亡會給群落結構和功能帶來巨大的改變。

微生物網路與關鍵物種

圖1 微生物菌群中的關鍵物種

網路分析中經常出現的「hubs」通常指在群落中連接度高（high mean degree）的物種，利用這一方法，可以識別關鍵物種（如圖1）。除此之外，有研究表明具有高緊密中心性（high closeness centrality）和低中介中心性（low betweenness centrality）的物種也可以認為是關鍵物種。鑒於此，對於關鍵物種的識別與有效性判別需要一個量化的標準，作者建議將這三個指標（高連接度、高緊密中心性和低中介中心性）結合使用，來判別微生物群落中的關鍵物種。

關鍵物種的研究

大量研究利用網路分析方法推測出了多個環境中的關鍵物種，例如南美大草原和塞拉多草原土壤微生物群落中的關鍵物種大多數屬於放線菌門(Actinobacteria)和變形菌門(Proteobacteria)，另一項大尺度地域範圍的研究鑒別的關鍵細菌多屬於α -變形菌綱(Alphaproteobacteria)和放線菌門(Actinobacteria)，關鍵真菌為子囊菌亞門分支(Pezizomycotina subdivision)。在污染土壤、植物根部和水生系統中，也有類似的研究識別了相應的關鍵物種。在本文中，作者發現根瘤菌目(Rhizobiales)和伯克氏菌目(Burkholderiales)在多個研究的不同生態系統中都被鑒別成了關鍵物種（詳見原文表1以及補充材料）。根瘤菌目不僅包含固氮細菌，還包括一些在葉際內生丰度較高的屬，如甲基桿菌屬(Methylobacterium)。伯克氏菌目則主要包括一些病原菌（如Bordetella，Ralstonia，Oxalobacter）和陸地生態系統中常見的伯克氏菌屬(Burkholderia)。雖然這些物種被鑒別為關鍵物種，但並不代表他們所包含的菌屬都對群落結構和功能產生影響，還需要進一步實驗來進行評價。

鑒別關鍵物種的挑戰

圖2 微生物群落中的關鍵物種以及影響它們的因素

相關性並不能推斷因果關係，利用網路分析方法得到群落中的關鍵物種，仍需要相應的實驗來證明其對群落組成和功能的影響。而一些統計方法（如結構方程模型）可以用來推測關鍵物種與群落組成和功能之間的因果關係，值得注意的是，結構方程模型需要至少50的樣本量。另外，評價關鍵物種的相對重要程度也較為困難。最近的一項研究使用稀疏線性回歸的方法，找到了人體腸道中的兩個關鍵物種，脆弱擬桿菌(Bacteroides fragilis)和糞便擬桿菌(Bacteroides stercoris)，這兩種細菌的擾動對人體腸道微生物群落結構有著顯著影響。

微生物的表徵與控制對於微生物學家來說仍具有挑戰。由於微生物物種生理需求不同，在同一培養基、培養皿或微宇宙系統中培養並操作微生物變得極為困難。不過，近年來，科研工作者們一直致力於新方法的探索，來克服這些問題，如isolation chip、microbial trap、on-chip microbial culture、droplet-based microfluidic technology以及microbiome-on-a-chip等方法。

關鍵物種影響群落

根據物種對於群落的影響和相對丰度的關係，可以把關鍵物種和優勢物種（dominant taxa）兩個概念進行區分（圖2）。優勢物種由於其在群落中占絕對優勢，會影響群落功能或某個特定的過程，而關鍵物種對於群落的影響並不受其相對丰度左右。例如，生物量大或參與代謝能量轉換的優勢物種往往參與反硝化、有機物降解等廣度較寬的過程，而稀有關鍵物種在廣度較窄的過程中更為明顯，比如氮固定或氨氧化等某個特定過程。本文作者推測稀有關鍵物種對於群落的影響程度與過程的廣度呈反比關係，而那些低丰度的關鍵物種是否在窄廣度的過程中更為重要，仍有待證明。

關鍵物種可以通過系列途徑來影響整個微生物群落。例如，關鍵物種通過一些中間群體和效應群體的調節，進而對群落結構和功能產生影響，而效應群體（分泌代謝物、抗菌素或毒素等）的調節機制主要包括協同共生作用或偏害共生作用。在人體微生物的慢性牙周炎發病中，牙齦卟啉單胞菌(Porphyromonas gingivalis)是關鍵物種，格式鏈球菌(Streptococcus gordonii)是相應的效應群體，二者共同作用引起群落生態失調。在這個過程中，牙齦卟啉單胞菌阻礙宿主抵抗，使得口腔共生細菌的過度生長，關鍵物種和效應群體的相互作用引起發炎組織破壞，並釋放出富營養分泌物，導致口腔微生物菌群失調和牙齦卟啉單胞菌的生長，進而引起慢性牙周炎。植物微生物菌群中，熒光假單胞菌(Pseudomonas fluorescens)產生次級代謝產物（2,4-二乙醯基間苯三酚）可以抑制小麥全蝕病菌(Gaeumannomyces graminis var. tritici)的生長。另外，關鍵物種產生細菌素或者直接參与協同關係也可以改變菌群的組成。因此，關鍵物種可以通過多種方式來影響菌群組成和功能，不同方式的選擇會根據環境不同而改變。

關鍵物種的驅動

群落中關鍵物種的存在並不能保證其對菌群的影響，還有其它因素來決定關鍵物種的分布和效應。比如，時空異質性對關鍵物種的地理分布和丰度有明顯影響，物種在群落中的位置也會限制它們功能的發揮。群落中的關鍵物種可以不止是單個個體，也可以是具有相似功能的物種所組成的類群，它們共同來完成廣度較寬的過程（例如，反硝化和有機質降解過程）。此外，關鍵物種或類群也容易受到動態環境的影響，尤其是在條件發生變化的時候。在有遲滯效應存在的情況下，對於關鍵物種的評價更為困難。

展望

圖3 關鍵物種的表徵與控制

使用網路分析方法來鑒別群落中的關鍵物種仍是有必要的，而且在後續的研究中，要逐步利用實驗證據來輔助關鍵物種的識別。

網路中的關鍵物種是否遵循生態過程（如漂變、擴散、多樣化和環境選擇等）仍有待探討。

把群落結構與功能相關聯是微生物生態領域的核心目標，將微生物共存模式和關鍵物種與生態系統的過程關聯也是有必要的（圖3）。不同生境關鍵物種的研究可能幫助微生物學家來理解生態系統過程中那些未解釋的變異。

參考文獻：

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