科研人員發現雙生病毒調控植物免疫平衡實現全新生態功能

傳統種群生態學認為生物群落由捕食者（predators），獵物(Prey)和競爭者（competitors）組成。寄生性病原，在生態學研究中常常被忽略。隨著全球氣候變暖等環境因素的改變，生態學家開始重視這些病原，特別是媒介傳播的病原的生態學功能，例如寨卡病毒和木薯花葉病毒，在全球入侵危害，影響全球生態系統，個體微小的蟲媒病原在宏觀生態系統中發揮了重要作用，但是到目前為止，人們對這些病原扮演的生態學功能的分子機制尚知之甚少。

棉花曲葉病 (Cotton leaf curl disease, CLCuD)是世界棉花產業中最重要的病害之一，由煙粉虱傳播的棉花曲葉雙生病毒（cotton leaf curl virus）引起，是我國進境檢疫性病毒，嚴重危害棉花的生長，給棉花生產帶來巨大經濟損失，如每年造成巴基斯坦和印度棉花產業經濟損失高達十億美元以上。在10年前，該病毒被發現經我國東南沿海多個省份入侵，感染棉花和其他多種觀賞性園藝錦葵科植物，在近年來更是入侵到我國腹地，已在我國新疆等地區發現。有分析表明此病毒可能給我國棉花生產所造成的損失，直接經濟損失、間接經濟損失和防治費用能高達500億元。近日，Science雜誌綜合子刊Science Advances在線發表了中國科學院微生物研究所葉健研究員團隊最新論文，題為Viruses mobilize plant immunity to deter nonvector insectherbivores的研究論文，揭示了該類雙生病毒可以通過感染植物，影響植物—介體昆蟲以及與非介體昆蟲等生態因子的互作關係，進而改變了昆蟲群落結構的組成，實現其全新生態學功能，輔助該病毒在全球範圍內的入侵危害。

棉花曲葉病毒引起的作物病毒病害在全球的迅速入侵，是煙粉虱這種全球公認的唯一超級介體昆蟲傳播的雙生病毒科（Geminiviridae）病毒在全球嚴重危害的一個縮影。雙生病毒是一類單鏈環狀DNA病毒，是世界上文字記載最早、種類最多的一類植物病毒，可以侵染番茄、棉花、小麥、玉米、木薯等多種重要經濟作物。由於主要宿主作物抗病基因少，此類病害具有發病率高、傳播效率高、危害大、防治難等特點，在過去幾十年里，由該類群病毒引起的木薯花葉病毒（cassavamosaic virus）、棉花曲葉病、番茄黃曲葉病等病害對全球範圍內的農業造成了嚴重損失。

葉健課題組長期致力於煙粉虱傳雙生毒毒的致病機制與作物的抗病機理研究，前期已有的研究工作首次發現並報道了木薯花葉病毒入侵我國，揭示了雙生病毒（中國番茄黃化曲葉病毒TYLCCNV）等其他RNA病毒（番茄斑萎病毒TSWV），可以通過對宿主植物MYC2介導的多種抗性途徑的「脅持」，以改變植物茉莉酸途徑調控的次生代謝合成，抑制植物萜類化合成，吸引介體昆蟲煙粉虱和薊馬取食，並促進其與介體昆蟲的間接互惠共生（Wang et al., PlantDisease, 2018，Li et al., The Plant Cell, 2014; Wu et al., PLoS Pathogens, 2019）。雙生病毒與介體昆蟲「狼狽為奸」還體現在病毒誘導煙粉虱分泌唾液蛋白，其中的效應蛋白Bsp9可以抑制植物抗病和抗蟲免疫(Wang et al., Philos. Trans. Roy. Soc. B. 2019)。

在此項研究中，研究人員發現棉花等植物被雙生病感染後，大幅度提宿主植物抵禦農業重大害蟲—棉鈴蟲和蚜蟲的能力，抗棉鈴蟲的能力甚至比轉殺蟲Bt毒基因的抗蟲棉還好（如圖1）。該團隊同國內外科學家合作，進一步發現雙生病毒利用了高等雙子葉植物中保守的免疫抗性基因WRKY20調控的植物的免疫平衡制約機制（如圖2），顯著減少植物維管束組織（雙生病毒侵染部位和煙粉虱取食部位）中抗蟲化合物的積累，如芥子油苷等，促進傳毒介體煙粉虱的種群增長。但是會提高非維管束組織如葉肉細胞中脂肪族芥子油苷水平，並激活植物體內阿司匹林類藥物-水楊酸的產生，從而抑制棉鈴蟲和蚜蟲—煙粉虱的主要競爭對手的生長，進一步促進了與煙粉虱的互惠共生，加速了病毒在全球範圍內的入侵，造成了嚴重的糧食安全和生物安全問題。

圖1.棉花曲葉病毒感染增強棉花對棉鈴蟲的抗性：A煙粉虱和棉鈴蟲在健康棉花和感染棉花曲葉病毒棉花上存活五天後的照片；B煙粉虱在健康棉花和感染棉花曲葉病毒棉花上的存活數；C棉鈴蟲在健康棉花、感染棉花曲葉病毒棉花和轉基因Bt棉花上體重增長情況。

圖2.雙生病毒操縱植物免疫來抑制非介體昆蟲的工作模型：βC1，雙生病毒β衛星鏈編碼的效應蛋白；JA，茉莉酸；SA，水楊酸；IGS，吲哚類芥子油苷；AGS，脂肪族芥子油苷。Cotton ballworm: 棉鈴蟲，aphids: 蚜蟲。

在自然和農業生態系統中，病原微生物影響媒介生物和非媒介生物行為及組成是一個普遍的生態學現象，因此病原微生物—媒介昆蟲—宿主三者互作研究具有重要的價值。特別是在農業生態系統中，近80%的植物病毒由媒介昆蟲傳播，通過對病原微生物的定向改造，可以利用其資源屬性，為人類社會持久綠色發展提高提供新路徑。

中國科學院微生物研究所助理研究員趙平芝為論文第一作者，方榮祥院士、助理研究員姚香梅和孫艷偉為文章的共同作者，葉健研究員為論文通訊作者。該研究得到了中國科學院動物研究所鄒振研究員，浙江大學的汪俏梅教授、劉樹生教授和李冉研究員，美國加州大學戴維斯分校DanielJ. Kliebenstein教授，中國科學院微生物所吳家和研究員、劉俊研究員、蘇鸓博士、武瑤博士，清華大學的劉玉樂教授，新疆石河子大學的孫傑副教授等的大力支持，並得到了中科院戰略性先導科技專項（B類），國家自然科學基金重點項目，優青項目和中國博士後科學基金等項目支持。

來源：中國科學院微生物研究所

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