複雜花瓣如何「造型」？
每年春暖花開的時節，植物園和公園常常是很多人周末出遊的首選地。在那裡，無論是老人還是小孩，都被五顏六色、形態各異的花兒所深深吸引。有的人在花叢之間流連忘返；有的人拿出相機、手機或畫筆記錄下花兒繽紛絢麗的模樣；還有的人會為孩子們講關於花的美麗故事和傳說。
要說花兒為什麼如此美麗，相信很多人的第一反應都是因為花瓣。的確，一般來說，花瓣是很多植物花中最顯眼的器官；它們在大小、顏色、形狀等方面的多樣性令人驚嘆。可以說，花瓣不僅是花的「調色板」，更是「造型師」。更重要的是，花瓣常以豐富的顏色和外形來吸引傳粉者為植物傳粉。因此，在進化過程中，花瓣的出現極大地提高了有花植物（被子植物）的繁殖效率，進而促進了它們在陸地生態系統中的壯大。所以，不同物種花瓣的色彩和形態結構是如何形成和變化的，不僅大眾好奇，也是植物學家和進化生物學家關注的焦點之一。接下來，我們來講一講關於花瓣「造型」的故事。
被子植物中，很多類群的花瓣形態結構還算中規中矩，呈現全緣的片狀結構，如常見的月季（Rosasp.）、牡丹（Paeoniasp.）和擬南芥（Arabidopsis thaliana）的花瓣等。植物學家將這類花瓣稱為簡單花瓣（simple petals）。相比之下，另外很多類群的花瓣形態結構就比較有個性了，要麼在邊緣有裂片（lobe）、鋸齒（tooth）、流蘇（fringe）或其他分裂的式樣，要麼在其背腹面有鱗片（scale）、距（spur）、兜（pocket）或其他類型的修飾，要麼以上特徵兼而有之（圖1）。植物學家將這類具有特殊修飾和附屬物的花瓣稱為複雜花瓣（elaborate petals）。其實複雜花瓣並不少見，它們在被子植物的二十多個目中都有記載，在植物-傳粉者的互作中扮演著重要角色，可能促進了相關類群的輻射分化。一個典型的例子就是北美的耬斗菜屬（Aquilegia）植物（圖2）。在進化過程中，這類植物花瓣上距的長度變化是由傳粉者的轉變所介導：短距向中長距的變化是由於適應了傳粉者從熊蜂（bumble bee）向蜂鳥（hummingbird）的轉變；從中長距向長距的變化則是由於適應了傳粉者從蜂鳥向天蛾（hawkmoth）的轉變。正是花瓣上距長度的變化與傳粉者之間的密切聯繫，使得北美的耬斗菜屬植物在短時間內（約200萬年）快速分化。
圖1. 複雜花瓣和花瓣的複雜化方式。（A-H）具有複雜花瓣的代表物種，依次是石竹科（Caryophyllaceae）的石竹（Dianthus chinensis）、葫蘆科（Cucurbitaceae）的括樓（Trichosanthes kirilowii）、蘭科（Orchidaceae）的Trichosanthes kirilowii、小檗科（Berberidaceae）的小檗屬一種（Berberis sp.）、毛茛科（Ranunculaceae）的華北耬斗菜（Aquilegia yabeana）、蘭科的彗星蘭（Angraecum sesquipedale）、毛茛科的菟葵（Eranthis stellata）和蘭科的硬葉兜蘭（Paphiopedilum micranthum）。（I）花瓣複雜化方式的模型。（Zhang et al., 2019.）
圖2. 北美耬斗菜距長度的多樣性與傳粉者之間的關係。（A）北美耬斗菜屬植物的進化關係。圖中不同節點處的圓圈表示該處為熊蜂（藍色）、蜂鳥（紅色）和天蛾（黃色）傳粉的概率。（B）三種具不同距長的耬斗菜及其相應的傳粉者。該圖改自Whittall Hodges, 2007。
那麼，形態各異的花瓣是如何形成的呢？其實，無論是簡單花瓣還是複雜花瓣，它們都要經歷起始（initiation）、身份決定（identity determination）、形態建成（morphogenesis）和成熟（maturation）這四個發育過程。此外，複雜花瓣還要經歷一些特殊的發育過程。前人的研究發現，導致花瓣複雜化的機制主要是邊緣複雜化（marginal elaboration）和腹面複雜化（ventral elaboration），還可能會涉及到特化性狀的形成（圖1）。例如：石竹科（Caryophyllaceae）石竹（Dianthus chinensis）和葫蘆科（Cucurbitaceae）括樓（Trichosanthes kirilowii）的花瓣可以歸因於邊緣複雜化，邊緣會形成齒狀或流蘇狀結構；小檗科（Berberidaceae）小檗屬（Berberis）的花瓣可以用腹面複雜化來解釋，腹部會產生兩個凸起狀的結構；毛茛科大馬士革黑種草（Nigella damascena）的花瓣不僅經歷了邊緣複雜化和腹部複雜化，使其分別產生二裂的裂片和上唇（upper lip），還形成了假蜜腺（pseudonectary）、長表皮毛（long hairs）和短表皮毛（short trichomes）等特化性狀（圖3）。
圖3. 大馬士革黑種草的複雜花瓣（左）以及與不同形態性狀形成相關的代表候選基因（右）。
目前，研究人員對擬南芥這樣的簡單花瓣發育的分子機制已經有了較全面的認識，但是導致複雜花瓣形成的機制尚不清楚。中國科學院植物研究所孔宏智研究組長期從事花和花器官多樣化的分子機制研究。近期，該團隊以具有典型複雜花瓣的大馬士革黑種草為研究材料，通過詳細的比較轉錄組-表達譜及表達和功能研究，解析了花瓣複雜化的分子機制。
他們鑒定了在花瓣中特異和特異高表達的基因和程序，發現了複雜花瓣形態建成所必需的基因和程序。值得注意的是，在這些基因和程序中，除了一些是與簡單花瓣所共享的（如花瓣身份決定、背腹性決定、細胞分裂和花青素合成等程序）以外，還有很多是複雜花瓣特異的（如分生組織發育、雄蕊發育、蜜腺發育和表皮毛分化等程序）。這表明後者很可能對複雜花瓣的形成具有重要作用。
通過將這些基因的表達變化與花瓣的發育過程相關聯，他們篩選出30個可能控制花瓣邊緣複雜化、腹面複雜化及特化性狀形成的候選基因（圖3）。例如，花瓣下唇的二裂可能與CUC類基因在花瓣中表達有關，花瓣上唇的突起可能與KNOXI類基因的再次激活有關，長、短表皮毛的分化可能分別由GL3和LMI1類基因控制，蜜腺的形成很可能由STY類基因決定。
為了驗證這些預測是否可靠，他們對其中一個候選基因（即LMI1）進行了表達和功能驗證（圖4）。已知該基因在其他物種中控制表皮毛、複葉或葉卷鬚的發育，但它卻在大馬士革黑種草的花瓣中特異表達。利用病毒誘導的基因沉默（VIGS）技術將該基因沉默會使得花瓣的短表皮毛和下唇二裂消失，表明其是短表皮毛髮育和下唇二裂所不可或缺的。更重要的是，基於這一結果，以及之前發現YAB5基因的異位表達對於大馬士革黑種草假蜜腺的發育至關重要，他們認為對已有基因和程序的重新招募，可能是複雜花瓣形成的關鍵。
圖4. 大馬士革黑種草NidaLMI1基因的功能。第一行和第二行分別展示對照（Mock）和NidaLMI1基因沉默處理植株花瓣的表型。（Zhang et al., 2019.）
這項研究不僅揭示了花瓣複雜化的發育機制，澄清了複雜花瓣與簡單花瓣之間的共性與特性，而且為理解其他葉性器官形態和結構複雜化和多樣化的原因和機制奠定了基礎。該研究成果發表於著名國際學術期刊The Plant Cell上。但目前仍有很多關於花瓣「造型」的秘密尚不清楚。例如，如果對已有基因和程序的重新招募是複雜花瓣形成的關鍵，那麼它們是如何被招募的？黑種草屬植物的花瓣呈現出非常豐富的多樣性，其多樣化的分子機制又是如何？相信對這些科學問題的探索和解答，會有助於人們把「花花」世界打造的更加繽紛多彩。
來源：中國科學院植物研究所
