無尾兩棲類如何進化出如此複雜的鳴聲？

作者：朱弼成（中國科學院成都生物研究所）

無尾兩棲類，即兩棲綱無尾目（兩棲動物包括無尾目、有尾目和蚓螈目三大類群），主要包括蛙和蟾蜍兩類。

與其他兩棲綱動物相比，無尾目具有更發達的肌肉和更出色的運動能力，因此能夠離開池塘到更遠的陸地上活動。

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它們的成體基本無尾，卵一般產於水中，孵化成蝌蚪，用腮呼吸，經過變態，成體主要用肺呼吸，但多數皮膚起到輔助呼吸的作用。

目前，無尾目有31科，303屬，約3500種。

作為從水到陸的先驅，除南極洲外，無尾兩棲類廣泛分布於各大洲；在溫差小、濕度大的中美、南美、非洲熱帶和亞熱帶種類最多，個別種到達了北極圈南緣。除了西藏高原西北部（海拔4000m以上）和沙漠地區沒有記錄分布外，幾乎遍布中國各地。

左上為無尾目代表雨濱蛙(Litoria phyllochroa)；右上為西蒙螈(Seymouria)化石；左下為有尾目代表東美螈(Notophthalmus viridescens)；右下為蚓螈目代表Dermophis mexicanus（圖片引自維基百科）

鳴叫行為是動物個體間通訊的重要手段，這一特徵在無尾兩棲類中尤為明顯。

無尾兩棲類在地球上存活了3億多年，其鳴叫行為複雜多變，在求偶、防禦、種內個體識別和物種識別等方面都具有重要的生物學意義。「稻花香里說豐年，聽取蛙聲一片」講的就是到了繁殖季節雄蛙通過鳴叫進行求偶的故事。

如此複雜生動的鳴叫行為如何進化形成

一隻小頭樹蛙Dendropsophus microcephalus趴在樹枝上鳴叫（圖片引自維基百科）

達爾文最初在《物種起源》一書中闡述他的性選擇理論時，對於無尾兩棲類的性選擇討論得很少。他猜測，蛙的鳴叫跟鳥的歌唱類似，可能是由性選擇決定的。

確實，後來的研究證實，性選擇是蛙類語音通訊進化的主要驅動力。雌蛙往往選擇鳴叫複雜的雄性配偶，這一選擇驅動了雄性鳴叫信號複雜性的進化。

兩隻正在抱對的紅蹼樹蛙Rhacophorus rhodopus（朱弼成拍攝）

關於性選擇的作用機制有許多研究，Ryan在2010年做過一個設計十分巧妙的實驗，文章發表在Current Biology上。

他們用南美泡蟾（Physalaemus pustulosus）進行了信號複雜度對工作記憶（working memory）的影響實驗，結果發現一段時間的延遲後，在簡單和複雜的鳴叫間，雌蛙記住了複雜的鳴叫。

複雜的鳴叫信號增加了雌蛙的工作記憶，也就是說雌性記憶能夠通過性選擇，實現傾向於增加雄性鳴叫信號複雜度的進化。

一隻雄性南美泡蟾Physalaemus pustulosus正在求偶鳴叫（圖片引自The Ryan Lab http://www.sbs.utexas.edu/ryan/index.html）

鳴叫行為的複雜化，為何「適可而止」了

既然雌性喜歡鳴叫信號更複雜的雄性，那麼為什麼性選擇沒有使雄性的鳴叫行為進一步誇張化？

2011年Akre等人在Science上發表了一篇文章，針對性地解答了這個問題。

韋伯定律認為，兩個刺激（聲音、視覺、觸覺等）間的最小可覺差（just-noticeable-difference）取決於相對差異而非絕對差異。隨著兩種刺激量級的增加，如果想要區分它們，就需要更大的差異。

儘管韋伯定律已經被應用於解釋行為生態學方面的諸多問題，但很少有研究證明，它能解釋為什麼性選擇沒有使雄蛙的鳴叫行為進一步誇張化這一問題。

Akre等人用南美泡蟾（Physalaemus pustulosus）巧妙驗證了韋伯定律，儘管雌蛙和捕食者都喜歡複雜的鳴叫，但是因為做出選擇取決於刺激的相對差異，隨著雄性鳴叫音節的加長，雌蛙和捕食者很難分清楚鳴叫信號間的差別。雌性的識別能力限制了雄性鳴叫信號的誇張性進化。

受韋伯定律的影響，雄蛙的鳴叫音節數不會無限增多。

雌性泡蟾P. pustulosus對鳴叫信號的識別能力限制了雄性求偶信號的誇張性進化（圖片引自The Ryan Lab http://www.sbs.utexas.edu/ryan/index.html）

此外，也有研究證明，捕食壓力和寄生壓力等因素同限制了無尾類鳴叫信號的誇張性進化。

雄性泡蟾的鳴聲越複雜，對雌性就越有吸引力，但同時，這種複雜的求偶信號更容易被「捕食者」纓唇蝠和「寄生者」吸血蒼蠅「偷聽」，因此，叫聲越複雜的雄蛙被捕食和寄生的風險也越高。

並不是所有的雄蛙都會選擇鋌而走險，纓唇蝠造成的捕食壓力和吸血蒼蠅帶來的寄生壓力，都會限制雄蛙鳴叫信號的誇張性進化。

纓唇蝠Trachops cirrhosus捕食泡蟾，鳴叫信號越複雜越容易被纓唇蝠偵測（圖片引自The Ryan Lab http://www.sbs.utexas.edu/ryan/index.html）

鳴叫行為的進化，如何「另闢蹊徑」

然而，疑問並沒有結束，如果說韋伯定律限制了雄性複雜鳴叫行為的進化，那麼直到今天，為什麼無尾兩棲類的鳴叫行為會如此豐富多樣呢？這種複雜性的進化過程今天也不會就此終止。

2016年崔建國等人在Evolution上發表了一篇文章，進一步解答了這個問題。崔建國等人以仙琴蛙（Babina daunchina）為研究對象，發現仙琴蛙利用其鳴聲音節之間音調節節升高這一特點，克服韋伯定律，增加雌性對鳴叫聲音節數的識別能力。

這些結果表明，雌性對信號的區分能力驅動了雄性鳴聲信號從單模（即增加音節數）創新性的進化出多模信號（即增加音節數的同時，音調在音節之間節節升高）。雌性對性信號的區分能力是促進動物性信號複雜性進化的動力之一。

一隻仙琴蛙Babina daunchina趴在水面的竹竿上（崔建國拍攝）

到這裡，今天的故事就告一段落了，但無尾兩棲類鳴叫信號複雜性進化的話題永遠都講不完，還有無數的謎底和困惑正等待國內外科研工作者去揭曉，讓我們翹首以盼。

參考文獻

1.Akre KL, Farris HE, Lea AM, Page RA, Ryan MJ. 2011. Signal Perception in Frogs and Bats and the Evolution of Mating Signals. Science 333, 751.

2.Akre KL, Ryan MJ. 2010. Complexity Increases Working Memory for Mating Signals. Current Biology 20, 502-505.

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